Wie so vieles, ist auch der Ursprung des Namens umstritten. Eine alte Schreibweise lautete «Purentrut», was mit etwas Fantasie aus «pont Ragintrudis» abgeleitet werden kann. Das wäre dann die «Brücke von Ragintrudis», der Uebergang, welcher im 7. Jahrhundert der Gemahlin des Königs der Franken, Dagobert I., gehörte. Daran stimmt, dass Pruntrut, nördlich der Jura-Züge gelegen, immer wieder ein Zentrum in der Provinz des Kaiserreichs war.
Der Fürstbischof von Basel machte die Reichsstadt 1528 zum Sitz seines Machtbereichs, da er angesichts der Reformation in Basel seine Heimatstadt verlassen musste. 60 Jahre später baute Jakob Christian Blarer von Wartensee, ein herausragender Luzerner Adliger auf dem Bischofsstuhl, die zerstörte Burg wieder auf und erweiterte sich zum imposanten Renaissance-Schloss (mit barock geformten Dach). Die Franzosen wiederum formten 1792 aus Pruntrut die Hauptstadt der kurzlebigen Raurakischen Republik. Danach wurde man Hauptort des Départements Mont Terrible, das später dem Elsass untergeordnet wurde. Schliesslich entschied der Wiener Kongress 1815, das ehemalige Fürstbistum in der Ajoie aus Frankreich heraus zu lösen und dem Kanton Bern einzuverleiben. Da blieb der nördliche Teil bis 1979, um danach als Jura der 23. Kanton der Schweizerischen Eidgenossenschaft zu werden. Allerdings wurde Delémont Hauptstadt, und Porrentruy hatte das Nachsehen.
Porrentruy hat in vielem den Charakter einer französischen Provinzstadt bewahrt. Das Schloss über der Stadt ist mit seinem europäischen Format untypisch für die Schweiz. Prägenden Eindruck hat auch die Gegenreformation hinterlassen. Die goldenen Jahre waren vom 1580 bis 1618. Sie endeten mit dem Ausbruch des Dreissigjährige Krieges, der halb Europa niederriss. Fürstbischof Blarer eröffnete in Pruntrut das Jesuitengymnasium, das nach Freiburg und Luzern zum dritten Jesuitengymnasium wurde und für die Erziehung der männlichen Jugend aus der Region im Sinne der Gegenreformation zuständig war.
Zu Blarers Zeiten war man in der Ajoie auch Teil einer wichtigen Durchgangsroute, welche die spanischen Habsburger beanspruchten, um via Mittelmeer, das spanische Mailand ins spanische Brüssel zu gelangen. Diese Verbindung war wichtig geworden, weil sich die nördlichen Provinzen der Niederlande 1568 vom spanisch-habsburgischen Reich abgespalten hatten und Frankreich südlich und östlich umgangen werden musste. Aus Luzern heraus entstand, von Mailand unterstützt, der Goldene Bund, der bestrebt war, in der durch die Reformation zerstückelten Eidgenossenschaft klar abgrenzbare katholische Teile zu erhalten. Luzern, Solothurn und Pruntrut gehörten zu diesem Projekt, das sich Basel der Reformation angeschlossen hatte.
Noch heute heisst der Gymnasiumsplatz «Place Blarer de Wartensee». Und noch heute ist mensch im Jura sehr häufig katholisch. Nur der grosse Durchgang fehlt in der Kleinstadt nit gut 6000 EinwohnerInnen, in dem es auffallend ruhig geworden ist.